С ноября 1917 года принимал активное участие в установлении советской власти на Северном Кавказе. В 1919 года находился в числе руководителей обороны Астрахани.
После окончания Гражданской войны занимал руководящие должности на Северном Кавказе, в Грузии; с июля 1921 года — секретарь ЦК КП (б) Азербайджана, с 1923 года — член ЦК РСДРП (б). В 1924 года, во время партийной борьбы за власть, решительно выступил на стороне И.В. Сталина.
В 1926 году избран первым секретарём Ленинградского Губкома (Обкома) и Горкома партии и Северо-Западного бюро ЦК ВКП (б). В ведении Кирова находилось строительство Беломорско-Балтийского канала.
1 декабря 1934 года по неизвестной причине он был убит в Ленинграде в здании Смольного молодым партийцем Л. Николаевым. Смерть Кирова была использована Сталиным для расправы над своими политическими противниками.
В Историко-краеведческом мемориальном музее представлена коллекция металлических фигур, автором которой является Алпатов Н.К. Одним из экспонатов которой является фигура Сергея Мироновича Кирова.