История Троицкого монастыря началась в 1689 г., когда священник городской Рождественской церкви Петр Иванов безвозмездно уступил «безместным старицам Таисеи да Федосье с сестрами» свою усадьбу. Монахини, не относившиеся ни к одному монастырю — 27 человек, во главе со старицами Таисией, Феодосией и Капитолиной — поселились здесь, и в 1690/91 г. подали челобитную царям Ивану и Петру Алексеевичам с просьбой разрешить основание в Пензе женского монастыря.

8 ноября 1999 г. архиепископ Серафим освятил левый Смоленский придел Духосошественского храма. Через два года, 6 ноября 2001 г., владыка Филарет освятил главный престол, во имя Сошествия Святого Духа, а 17 декабря 2006 г. — правый, во имя Николая Чудотворца.

Активное восстановление Троицкого собора началось весной 2010 г. 1 октября 2010 г. протоиерей Сергий Лоскутов освятил его купола и кресты, которые затем были подняты на храм. В 2011 г. восстановили шатры и купола над трапезной. 18 ноября 2010 г. при очистке подвала Иоанно-Богословского придела были найдены останки полутора десятков человек (предположительно, настоятельниц и насельниц обители), которые после завершения реставрации были перезахоронены здесь же. На Троицу 2014 г. митрополит Серафим впервые совершил в Троицком соборе литургию.

1 ноября 2010 г. в качестве подворья монастырю была передана Казанская церковь в селе Ахматовка Никольского района. С этого времени сестры обители возрождают монашескую жизнь в Шиханском Покровском монастыре, что неподалеку от Ахматовки. С октября 2013 г. Покровский монастырь возрожден официально, по решению Священного Синода.